明末崇祯年间，宦官曹化淳（刘一帆饰）权力势大，密谋篡位，弄得朝廷乌烟瘴气，时盗贼四起，民不聊生，国运日衰，崇祯（张瑛饰）对曹化淳却无可奈何，后在长平公主（米雪饰）策划下，与昭仁公主（余安安饰）共同邀得袁崇焕儿子——武林第一高手中原桃花剑袁若飞（姜大卫饰）合作诛曹。此间长平公主与袁若飞互为知己，彼此钟情，只因国仇家恨种种恩怨终只换来一声叹息。 曹患刚灭，李自成（麦天恩饰）又率起义军直逼京师，崇祯欲用长平公主远交近攻之策对付李自成。为应对清廷开出的皇族出使才能和谈的条件长平公主与周世显（刘松仁饰）假意成婚。周世显出使清廷，不料成功回来之日方知京城已被乱兵所破，崇祯自缢煤山。 崇祯临死前下罪己诏为袁崇焕洗去冤屈，袁若飞放下家仇与长平公主护送太子逃亡。期间为护太子中了曹化淳义子左云苓（莫少聪饰）蛇毒断去右臂，后更因兵器被换被捉到清廷，此时周世显找到长平，长平被周世显真情打动与之相认，二人为救袁若飞假意归顺清廷，并将内力赠与袁若飞后在成亲之日双双饮毒殉国。而袁若飞终成功护送太子突围并击杀左云苓。
以Sookie去了精灵界开始，在精灵界Sookie遇到了她的爷爷，她爷爷告诉她只是来了两天而已，但是精灵界的两天相当于人界的二十年。 Sookie离开精灵界回到人界，已经是一年后。Sam与一群变形人好友乐得聊天，而Tara则离开了小镇，而此时的Bill已经是路易西安纳州的新王。Eric则隶属于他。而原来Bill则是当权者们派往原来Queen的间谍。 此时的Jessica也与爱郎Hoyt在一起了。而Lafayette与他的同性恋男友则开始参加一些巫师聚会。聚会是由一个热爱魔法的老女人Marnie（本季大反派）所举办。 Marnie召唤出几百年前曾经对吸血鬼进行过大屠杀但最后被烧死的女巫役亡师Antoneo鬼魂。 Bill知道有女巫集会，派Eric去查探，结果在被Antoneo附身的Marnie施展咒语下失忆，开车回家的Sookie发现了失忆的Eric，于是将他带回家。没有了千年记忆的包袱及对人类的轻视与自我保护，Eric呈现单纯率真的本性。对于从前那个傲慢的千年吸血鬼，Sookie是又爱又怕，但是对于这个失忆版本的Eric， Sookie根本无法抗拒，渐渐地放下心防，即使死去奶奶的灵魂警告她，这种状态只是暂时的，但她仍无法控制地爱上Eric。而Jason则被豹人女友绑架，并且被性侵。虽然后来逃出生天，但却已经伤重，被路过的Jessica与Hoyt所救，同时也因为Jessica的血而与Jessica渐生情愫。 后来Eric和Sookie协助Bill对抗Marnie和她的巫师手下，混乱之中，Sookie被流弹打到，而Eric却被Marnie控制了。伤重的Sookie被Alcide和Bill所救，Bill将他的血给Sookie，救了她一命，然而体内有了两个吸血鬼血的Sookie却陷入了感情两难的局面。 在该季第10集，Sookie的精灵力量令到Eric恢复记忆，同时也发现Marnie才是幕后黑手，Antoneo只是受其操控的傀儡。 同时Lafayette也被发现是灵媒，可以看见鬼魂。而Sookie等人也因此被困在用作聚会的月神酒店。同一时候，Andy则与一精灵“相恋”。最后因为Sookie力量再次爆发而使得Marnie的咒语再次失效，而Bill与Eric则得以杀入酒店将Marnie枪决。但Marnie却冤魂不息，在Lafaytte进入熟睡时附身。
